Il calcio nella dieta vegana

Premessa

Sono qui riportati i risultati degli studi scientifici più significativi e aggiornati sul La carenza di calcio nella dieta vegana: problemi e soluzioni secondo la scienza medicacalcio: nutriente critico nella dieta vegana. I temi via via trattati sono corredati, quando necessario, di riferimenti bibliografici (in blu) tratti da pubblicazioni mediche.

Gli esperti hanno rilevato che chi pratica la dieta vegana assimila mediamente meno calcio rispetto agli onnivori (Tucker, 2014 ; Mangels, 2014 ; Davey, 2003).

Per contro, l’alimentazione vegana comporterebbe una minore perdita di calcio con le urine rispetto alla dieta onnivora; perdita che sarebbe dovuta alla maggiore produzione di acidità da parte di quest’ultima. Uso il condizionale perché l’argomento è controverso e la comunità scientifica è divisa. Approfondiremo questa materia nello specifico capitolo “La controversa questione del carico acido” posto più avanti in questo articolo.

A cosa serve il calcio, quanto ne serve e dove si trova nell’organismo

Funzioni meccaniche e biologiche

Nell’organismo il calcio è contenuto per oltre il 99% nell’osso, dove svolge una funzione meccanica-strutturale e di riserva. Il rimanente 1% è coinvolto in numerose funzioni vitali che si esplicano sia all’interno e sia all’esterno delle cellule. Fra queste vi sono la contrazione muscolare, la trasmissione nervosa, la secrezione ormonale, la vasocostrizione e vasodilatazione e la coagulazione del sangue.

Il calcio nel sangue è strettamente regolato e ha il compito di mediare fra le esigenze dell’osso e delle cellule. Dentro le cellule ce n’è meno, molto meno, rispetto al sangue, e la sua concentrazione è strettamente regolata: un suo eccesso o difetto può rapidamente bloccare le attività delle cellule e condurle a morte.

Dove si trova e come vengono regolati l’assorbimento e l’escrezione

L’assorbimento giornaliero del calcio contenuto negli alimenti varia normalmente fra 200 e 400 mg ed è finalizzato a ripristinare le normali perdite. Poiché solo una parte del calcio alimentare può essere assorbita, l’apporto giornaliero raccomandato nell’adulto sano è di 1000-1300 mg: quantità non sempre soddisfatta nell’alimentazione vegana disattenta.

L’assorbimento alimentare e l’escrezione del calcio sono principalmente regolati dal sistema binario “ormone paratiroideo (PTH) / vitamina D”. Quando la quantità di calcio introdotta con gli alimenti è scarsa, il sistema, se integro, può aumentare anche del 30% l’assorbimento; può inoltre diminuire l’escrezione urinaria. Il sistema PTH / vitamina D regola anche lo scambio fra osso e sangue, privilegiando però quest’ultimo. In altri termini, se l’assunzione alimentare è insufficiente per le esigenze degli altri tessuti, l’organismo va a prendere il calcio dall’osso. L’osso viene così depauperato. Un difetto di vitamina D interessa in maniera particolare chi pratica la dieta vegana perché determina un minor assorbimento e una maggiore perdita di calcio, con conseguente perdita di tessuto osseo: si veda l’articolo “La vitamina D nella dieta vegana”.

La parte di calcio assunto con gli alimenti e non assorbito viene ovviamente eliminata passivamente con le feci. La parte assorbita viene invece regolata dal sistema PTH / vitamina D (se integro) e l’escrezione dell’eccedente avviene, sempre in maniera regolata, con le urine. Una quota del calcio assorbito viene poi perduta con la desquamazione ed eliminazione delle cellule intestinali e cutanee e col sudore.

Per una visione generale sul calcio, le sue relazioni con l’alimentazione e altro, consiglio la lettura di questa rassegna dello statunitense National Institutes of Health – USA (Overview of calcium, 2011)

Patologie da carenza di calcio

Se si assume poco calcio aumenta il rischio di osteoporosi, questo perché l’organismo sottrae calcio all’osso per salvaguardare funzioni vitali. In altri termini, l’osso diventa una riserva di calcio che può impoverirsi, con conseguente aumentato rischio di indebolimento e fratture.

E’ qui opportuno ricordare che l’insufficiente assunzione di questo nutriente è solo una delle cause di osteoporosi. Altre cause ancora riferibili alla dieta vegana sono l’insufficiente assunzione di proteine, di vitamina D e di altri micronutrienti. Esistono poi cause ormonali, da immobilizzazione, invecchiamento … . Prossimamente penso di raccogliere tutte le più aggiornate e significative evidenze scientifiche e pubblicare uno specifico articolo su dieta vegana e osteoporosi.

Gli specialisti sono pressoché unanimi nel ritenere aumentato il rischio di impoverimento dell’osso in chi pratica una dieta vegana; sono invece in disaccordo sulle conseguenze pratiche di tale impoverimento.

La maggioranza dei ricercatori ha trovato un significativo aumento di fratture: a titolo esemplificativo citiamo i risultati di un grande studio prospettico e di una meta-analisi.

Studio prospettico

E’ stato condotto nel Regno Unito su circa 57000 soggetti adulti, suddivisi in onnivori, piscivori, vegetariani e vegani, che sono stati seguiti per 5 anni. Innanzitutto è risultato che la percentuale di vegani che assumeva meno della metà del calcio giornaliero raccomandato era 76%. Per gli onnivori era 15%, per i piscivori 16% e per i vegetariani 19%. I risultati hanno evidenziato che la percentuale di fratture occorse a piscivori e vegetariani non differivano significativamente da quelle degli onnivori. Invece, le fratture occorse ai vegani risultavano più frequenti. Nello studio è stato inoltre rilevata una correlazione tra fratture e marcata riduzione di calcio assunto (Appleby, 2007).

Meta-analisi

Ha integrato i dati di 20 lavori per un totale di oltre 37000 individui. Di questi, 6408 erano vegani. Anche in questo studio i vegani avevano un più alto rischio di fratture rispetto agli onnivori (Iguacel, 2019).

Una minoranza di esperti ritiene invece che la perdita di densità ossea nei vegani sia di grado così modesto da non aumentare tale rischio (Ho-Pham, 2009).

Patologie da eccesso

L’organismo possiede i meccanismi per eliminare il calcio assunto in eccesso con gli alimenti. Pertanto un’eccessiva assunzione non è quasi mai dovuta agli alimenti ma piuttosto ad un abuso di integratori. Tra le manifestazioni di un accumulo eccessivo di calcio vi sono l’indurimento dei vasi e dei tessuti molli e la calcolosi renale.

Il calcio nella dieta vegana

Gli onnivori possono contare sulla ricca presenza di calcio nel latte e nei suoi derivati. Secondo il National Institutes of Health, negli USA i prodotti lattiero-caseari forniscano mediamente il 72% del calcio introdotto con la dieta. Il rimanente proviene da verdure (7%); cereali (5%); legumi (4%); frutta (3%); carne e pesce (3%); uova (2%); e alimenti vari (3%) (NIH, 2011).

Per i vegani sussiste invece il rischio di un insufficiente apporto alimentare già ricordato all’inizio dell’articolo (Tucker, 2014 ; Mangels, 2014 ; Davey, 2003).

Come rimediare alla carenza

Diversi alimenti vegani sono sufficientemente ricchi di calcio. Fra questi emerge la soia nelle sue varie declinazioni: in particolare il tofu cagliato con solfato di calcio. Anche i vari tipi di cavoli ne contengono quantità significative. Tuttavia l’assorbimento dai vegetali è in parte limitato dalla presenza di ossalati e fitati. Ovviamente ricchi sono poi i molti alimenti fortificati, ad esempio latti di soia e di riso, succhi di frutta, cereali, … ecc.

Segnalo inoltre che un litro di un’acqua di rubinetto mediamente “dura” contiene circa 100 mg di calcio. Una molto dura ne può contenere 400: esattamente come la famosa Ferrarelle. Invece, le pubblicizzate acque oligominerali imbottigliate quasi non ne contengono. Se qualcuno teme che l’acqua di rubinetto faccia venire i calcoli renali si rassicuri e legga questa pubblicazione dell’Istituto Superiore di Sanità (ISS, 2018), ricca di link ad articoli scientifici. Gli unici problemi per l’acqua di rubinetto dura riguardano lavatrici e ferri da stiro, non gli umani (con poche eccezioni).

Vi sono infine gli integratori, nei quali il calcio è generalmente presente come sale di carbonato o di citrato. Il primo non dà generalmente alcun disturbo intestinale ma non viene assorbito da chi prende farmaci anti-acidi quali gli inibitori della pompa protonica. Come già riportato in altri articoli è preferibile usare integratori mono- anziché multi-. Questo per evitare interferenze fra nutrienti: ad esempio il calcio interferisce con l’assorbimento di ferro, zinco e magnesio. Comunque, piuttosto di niente vanno bene anche i preparati multi-. Attenzione piuttosto a non esagerare con gli integratori, come abbiamo visto sopra nel capitolo “Patologie da eccesso“.

La controversa questione del “carico acido”

Cercheremo di capire cos’è il Carico Acido Renale Potenziale, acronimo inglese PRAL, e se è vero che danneggia l’osso facendogli perdere calcio.

In particolare, in questo capitolo vengono analizzate le relazioni fra acidità prodotta dalla dieta, con speciale riguardo alle proteine, e salute delle ossa, con speciale riguardo al calcio.

Dopo alcune premesse utili sulla terminologia, sulla fisiologia dell’osso e sulle pubblicazioni citate si entrerà nel vivo dell’argomento ripercorrendo tutta la sua storia fino ad arrivare fino ai più recenti e significativi sviluppi della ricerca scientifica.

Il carico acido generato da un eccesso di proteine è dannoso per l’osso?

Alcune premesse

Definizioni di PRAL (Potential Renal Acid Load) e DAL (Dietary Acid Load)

Il PRAL (Potential Renal Acid Load), traducibile con Carico Acido Renale Potenziale, è un indicatore che esprime in termini quantitativi il DAL (Dietary Acid Load), traducibile con Carico Acido Alimentare.

Come una distanza può essere espressa in metri così la quantità di acidi prodotti nel corpo dal metabolismo degli alimenti, il DAL, può essere espressa come PRAL in mmol/d (millimoli al giorno). Il calcolo è basato su diversi nutrienti, il nutriente che incide di più sul risultato finale sono le proteine. Le modalità di calcolo sono spiegate qui di seguito.

I termini DAL e PRAL sono quindi differenti espressioni dello stesso concetto e pertanto sono talora indifferentemente come sinonimi. Come farò io nel prosieguo.

Come viene calcolato il PRAL

Il PRAL viene calcolato mediante la seguente formula:

PRAL (mEq/d) = 0.4888 × proteine (g/d) + 0.0366 × fosforo (mg/d) − 0.0205 × potassio (mg/d) − 0.0125 × calcio (mg/d) − 0.0263 × magnesio (mg/d)

I nutrienti che appaiono nella formula vengono estrapolati dal tipo e dalla quantità di alimenti assunti. Gli alimenti assunti possono essere esattamente quantificati mediante una somministrazione controllata oppure la registrazione puntuale di quanto si mangia. Possono anche essere stimati, ma con minore accuratezza, mediante appositi questionari. Per i calcoli si usano software specifici. Valori di PRAL positivi indicano un carico acido, che è tanto maggiore quanto più alto è il valore; valori negativi indicano che nell’equilibrio fra acidi e alcali prevalgono i secondi.

Il NEAP (Net Endogenous Acid Production) è un altro metodo utilizzato per stimare il DAL … ma fermiamoci qui.

Aspetti di fisiologia dell’osso

L’osso è un tessuto in continuo e veloce disfacimento e rifacimento.

L’evoluzione dell’osso nel corso della vita riconosce tre fasi: 1) la fase di accumulo che si protrae dal feto e per quasi tutta la terza decade, 2) la fase di stabilità che persiste fino a 45 anni circa, 3) la fase di perdita di osso che procede per tutta la vecchiaia.

L’ereditarietà, secondo gli studiosi incide da sola per oltre il 50% sullo status dell’osso.

Mediamente solo circa il 25% del calcio assunto con gli alimenti viene assorbito nell’intestino; il rimanente 75% viene perduto con le feci. Entro certi limiti la percentuale assorbita aumenta quando si introduce poco calcio e diminuisce quando vi è carenza di vitamina D. L’assorbimento è regolato anche ormoni e altre sostanze.

Le proteine e gli altri micro- e macro-nutrienti assunti non operano in maniera autonoma sulla salute delle ossa. Questa dipende invece dall’interazione tra diversi nutrienti e fattori metabolici. I principali sono: calcio, vitamina D, massa muscolare, attività fisica, proteine, funzione delle ghiandole paratiroidi, funzione renale, potassio, magnesio, fosforo, vitamina K, carboidrati e zinco.

La carenza di proteine ha effetti dannosi sull’osso in tutte le fasi della vita. Questo non sorprende dato che le proteine sono il 50% del volume dell’osso e costituiscono la matrice organica entro la quale si struttura la componente minerale calcica.

Precisazioni sulla letteratura scientifica

Le relazioni fra carico acido, PRAL, calcio e salute dell’osso sono trattate in numerosissimi articoli scientifici. Articoli che a partire dagli anni ’70 si fanno via via sempre più numerosi: oltre cento nel 2019. Per chi volesse approfondire l’argomento segnalo qui di seguito e collego con link sei recenti rassegne: sono tante ma le ho già sfrondate e non saprei quale altra togliere:

Dolan, 2019 ; Rizzoli, 2018 ; Cao, 2017 ; Frassetto, 2018 ; Wallace, 2017 ; Shams-White, 2017.

Nel prosieguo verranno inoltre indicate altre pubblicazioni scientifiche inerenti gli specifici argomenti trattati.

Storia del carico acido alimentare (DAL)

La scoperta dell’acidificazione da alimenti può essere fatta risalire a due secoli fa quando un ricercatore si accorse che sostituendo l’alimentazione vegetale dei conigli con manzo bollito l’urina alcalina e torbida diventava acida e chiara.

Il primo articolo scientifico che segnalava come un’elevata assunzione di proteine fosse associata ad un’aumentata escrezione urinaria di calcio risale al 1920. Questo dato è stato in seguito confermato numerose volte senza eccezioni.

Da dove viene il surplus di calcio escreto con le urine a seguito di un’aumentata assunzione di proteine? Poiché 1) le proteine non ne contengono, 2) il calcio nelle feci risultava costante e 3) se si escludono le fasi di crescita il bilancio del calcio è neutro: tanto ne entra e tanto ne esce, la risposta non poteva essere che: dall’osso. Dall’osso perché in esso è contenuto il 99% del calcio corporeo e perché l’uno percento rimanente, contenuto nei fluidi extracellulari e nelle cellule, viene mantenuto costante.

Gli sviluppi della ricerca

L’ipotesi del carico acido alimentare (DAL)

Conseguentemente a quanto riportato nel precedente capoverso, si ritenne che un eccesso di proteine alimentari fosse la causa della demineralizzazione dell’osso. Si ipotizzò quindi il carico acido alimentare (DAL) quale meccanismo che collegava l’assunzione di proteine alla demineralizzazione. Inizialmente l’ipotesi del carico acido era detta della “cenere-acida” (acid-ash).

Il meccanismo ipotizzato sarebbe questo: le proteine introdotte con gli alimenti, in particolare quelle di origine animale, contengono aminoacidi che il metabolismo trasforma in acidi. L’organismo per neutralizzare questi acidi consumerebbe le sostanze alcaline (antiacide) che abbondano nell’osso e che sono legate al calcio. La mobilizzazione delle sostanze alcaline comporta la liberazione di calcio nel sangue; calcio che viene poi eliminato con le urine. Il risultato finale sarebbe l’osteopenia e poi l’osteoporosi, con conseguente maggior rischio di fratture.

I risultati di alcuni dei primi lavori scientifici confermarono l’ipotesi dell’eccesso di proteine e del conseguente PRAL quale causa della demineralizzazione dell’osso.

Particolarmente dannose vennero ritenute le proteine di origine animale perché, contenendo più aminoacidi solforati, rilasciano più residui acidi rispetto alle proteine vegetali.
(Nota. Questo è vero solo in parte perché, ad esempio, le proteine derivate dal frumento e da altri grani sono acidogene quanto quelle della carne di manzo e di altre carni e pesci, se non di più).

Da queste osservazioni venne anche ipotizzata l’alcalinizzazione come mezzo per correggere un PRAL alto e le sue conseguenze.

L’ipotesi del carico acido si dimostra teoricamente debole

Prima di procedere con l’elenco dei punti deboli dell’ipotesi del carico acido dannoso per l’osso chiariamo un aspetto generale. L’acidosi non è peggio del suo opposto, cioè dell’alcalosi. Il pH ematico normale è 7.4 (il pH è l’unità di misura dell’acidità). Un’acidosi che abbassi il pH di 0.4 unità, cioè da 7.4 a 7.0 è generalmente incompatibile con la vita. Ma anche un’alcalosi che lo innalzi di 0.4, cioè da 7.4 a 7.8 è incompatibile con la vita. E non si tratta di un’osservazione astratta: nei reparti ospedalieri dove ci sono pazienti critici non è raro dover correggere l’alcalosi con sostanze acide.

Elenchiamo ora le contraddizioni dell’ipotesi del carico acido quale causa di demineralizzazione dell’osso.

Il pH è stabile

Nonostante le proteine rilascino acidi, in chi ne assume molte non è sono state documentate alterazioni del pH. In altri termini il cosiddetto “equilibrio acido-base” è conservato. Pertanto, i sostenitori del carico acido non potendo utilizzare il termine “acidosi” utilizzano formule quali “acidosi occulta, o subclinica, o di grado basso”. Formule che sono state talora aspramente contestate (Bonjour, 2013).

L’osso non si dissolve

Se i residui acidi prodotti dalla dieta occidentale ricca di proteine animali dovessero essere compensati dalle ossa, è stato calcolato che queste si dissolverebbero completamente in alcuni anni o in alcuni decenni, a seconda del livello di PRAL. Cosa che non è.

E’ il rene che regola l’equilibrio acido-base, cioè tra acidi e alcali

Non è necessario chiamare in causa l’osso per spiegare l’aggiustamento di un pH eventualmente alterato da un carico acido renale potenziale alto; questo perché l’organismo possiede un organo specifico per questa funzione: ed è proprio il rene.

Perlomeno quando il rene è sano. In caso di insufficienza renale l’eccesso di proteine e la conseguente produzione di residui acidi potrebbero invece danneggiare ulteriormente il rene. In un recente lavoro prospettico svolto in Giappone su persone con insufficienza renale si è visto che, a parità di proteine assunte, la malattia avanzava più lentamente negli individui che assumevano più frutta e verdura; alimenti ad effetto alcalinizzante (Toba, 2019).

Veramente il calcio viene perduto dall’osso?

Una domanda non ha però ancora risposta. Da dove viene il surplus di calcio escreto per via renale.

Le possibilità sono due: o viene dall’osso o vi è un aumentato assorbimento intestinale. I primi dati a tal riguardo, frutto di studi svolti negli anni ’70, orientavano verso la prima ipotesi. Successivamente altri ricercatori trovarono il contrario. Tutti però erano frutto delle imperfette tecniche analitiche del tempo.

Finalmente, a partire dal 2005, esperimenti basati sulla somministrazione di isotopi del calcio, sia stabili e sia radioattivi, dimostrarono definitivamente che all’aumentare delle proteine ingerite aumentava la quota di calcio assorbito nell’intestino. Quindi il calcio eliminato, o perlomeno la maggior parte, non proveniva dall’osso. Cito solamente l’ultimo di questi studi, nel quale la radioattività veniva dapprima misurata negli alimenti marcati con l’isotopo e successivamente nelle urine, nelle feci e nell’organismo di volontari che avevano assunto tali alimenti (il carico radioattivo era basso e non pericoloso). Il risultato fu che aumentando l’ingestione di proteine e mantenendo costante il calcio aumentava la quantità di calcio assorbito nell’intestino. Lo studio è condotto con una pignoleria “ossessiva” che merita, anche solo per questa, di esser letto (Cao, 2011).

Ma come mai una maggior quantità di proteine promuoveva un maggior assorbimento intestinale del calcio degli alimenti. Il meccanismo trovato è questo: la maggior quantità di proteine assunte determina una maggior produzione di ormoni e fattori di crescita che promuovono l’assorbimento di calcio nell’intestino e limitano il riassorbimento osseo. Queste stesse sostanze favoriscono inoltre la deposizione del calcio nelle ossa e l’incremento della massa muscolare, che a sua volta ha un effetto osteogenico. Si ha quindi esattamente l’opposto dell’ipotizzato effetto dannoso delle proteine sull’osso. Le sperimentazioni descritte in questo capoverso sono oramai considerate “definitive” e non più contestate. Stiamo però ancora parlando di teoria, ma cosa dice la pratica?

L’ipotesi del carico acido è in contrasto con le evidenze degli studi sulla popolazione

Tra i primi studi epidemiologici, condotti cioè sulla popolazione mediante tecniche statistiche, alcuni parvero confermare l’ipotesi dell’effetto negativo del carico acido alimentare sull’osso: ovviamente in questa prima fase non poteva che trattarsi di semplici studi trasversali, soggetti a interferenze difficilmente identificabili.

Successivamente vennero intrapresi numerosi studi ad elevata capacità probatoria, vale a dire trial clinici randomizzati, studi prospettici e meta-analisi. In questi studi venivano indagate le relazioni fra l’assunzione di proteine e parametri indicativi dello stato di salute delle ossa; in particolare la densitometria nelle sue varie declinazioni, gli indicatori biochimici di turnover osseo e la frequenza di fratture. Quasi tutte queste ricerche non hanno confermato l’ipotesi del danno osseo da carico acido alimentare; anzi, spesso sono stati trovati effetti positivi. Anche l’assunzione di quantità di proteine molto superiore a quella raccomandata dalle varie società scientifiche non è risultata dannosa.

In particolare nessuna meta-analisi ha confermato l’ipotesi del danno osseo. La meta-analisi è una tecnica basata su sofisticate procedure statistiche che riassume i risultati di tutti i trial randomizzati e degli studi prospettici omogenei per obiettivi).

In sintesi, i risultati hanno praticamente escluso l’effetto dannoso delle proteine e la bilancia si è via via spostata a cavallo fra un effetto neutro (il carico proteico vegetale o animale non influisce sulla salute dell’osso) e un effetto positivo per l’osso. O perlomeno, gli effetti negativi non sono superiori agli effetti positivi.

L’importanza delle interazioni tra nutrienti

Due studi meritano di essere ricordati a parte perché hanno rivelato la maggior importanza delle interazioni fra i diversi micro- e macronutrienti rispetto all’effetto del nutriente singolo. In uno studio risultava che l’effetto negativo del carico acido alimentare sull’osso si manifestava solamente in chi assumeva poco calcio (Mangano, 2014). Nell’altro si osservava che un’elevata assunzione di proteine comportava un miglioramento della densità ossea solamente nei soggetti che assumevano supplementi di calcio e vitamina D ma non in quelli che non li assumevano (Dawson-Hughes, 2002).

Conclusioni

Sulla base dei più aggiornati e significativi dati della letteratura medica scientifica, un’aumentata assunzione di proteine sia animali e sia vegetali non ha effetti negativi sulla salute ossea o, in subordine, se li ha sono compensati dagli effetti positivi.

Attenzione! Queste conclusioni sugli effetti non negativi del carico acido si applicano esclusivamente alla salute ossea.

Gli effetti potrebbero essere ben diversi in altri organi e sistemi metabolici e per la salute in generale. Negli ultimi tre anni sono stati infatti pubblicate numerose segnalazioni di correlazioni fra carico acido alimentare e le patologie di seguito elencate.

Diabete; sindrome metabolica; ipertensione arteriosa; malattie cardiovascolari; cancro della mammella; asma; malattie psichiatriche.

Per ora si può parlare solo di correlazioni. E’ facile però prevedere che non tarderanno ad essere pubblicati lavori che stabiliranno se vi siano o meno rapporti di causa-effetto e quali sono gli eventuali meccanismi che li sottendono.

Bibliografia  (come reperire il testo completo) 

Appleby P et al. Comparative fracture risk in vegetarians and nonvegetarians in EPIC-Oxford. Eur J Clin Nutr. 2007.

Bonjour JP. Nutritional disturbance in acid-base balance and osteoporosis: a hypothesis that disregards the essential homeostatic role of the kidney.Br J Nutr. 2013.

Cao JJ et al. A diet high in meat protein and potential renal acid load increases fractional calcium absorption and urinary calcium excretion without affecting markers of bone resorption or formation in postmenopausal women. J Nutr. 2011. 

Cao JJ.  High Dietary Protein Intake and Protein-Related Acid Load on Bone Health. Curr Osteoporos Rep. 2017.

Davey GK et al. EPIC-Oxford: lifestyle characteristics and nutrient intakes in a cohort of 33 883 meat-eaters and 31 546 non meat-eaters in the UK. Public Health Nutr. 2003.

Dawson-Hughes B et al. Calcium intake influences the association of protein intake with rates of bone loss in elderly men and women. Am J Clin Nutr. 2002.

Dolan E et al. Protein and bone health across the lifespan. Proc Nutr Soc. 2019.

Frassetto L et al. Acid Balance, Dietary Acid Load, and Bone Effects-A Controversial Subject. Nutrients. 2018.

Ho-Pham LT et al. Effect of vegetarian diets on bone mineral density: a Bayesian meta-analysis. Am J Clin Nutr. 2009. 

Iguacel I et al. Veganism, vegetarianism, bone mineral density, and fracture risk: a systematic review and meta-analysis. Nutr Rev. 2019.

Mangano KM et al. Dietary acid load is associated with lower bone mineral density in men with low intake of dietary calcium. J Bone Miner Res. 2014.

Mangels AR. Bone nutrients for vegetarians. Am J Clin Nutr. 2014.

Rizzoli R et al. Benefits and safety of dietary protein for bone health-an expert consensus paper endorsed by the European Society for Clinical and Economical Aspects of Osteopororosis, Osteoarthritis, and Musculoskeletal Diseases and by the International Osteoporosis Foundation. Osteoporos Int. 2018.

Shams-White MM et al. Dietary protein and bone health: a systematic review and meta-analysis from the National Osteoporosis Foundation. Am J Clin Nutr. 2017.

Toba K et al. Higher estimated net endogenous acid production with lower intake of fruits and vegetables based on a dietary survey is associated with the progression of chronic kidney disease. BMC Nephrol. 2019.

Tucker KL. Vegetarian diets and bone status. Am J Clin Nutr. 2014.

Wallace TC et al. Dietary Protein Intake above the Current RDA and Bone Health: A Systematic Review and Meta-Analysis. J Am Coll Nutr. 2017
Calcio e dieta vegana: prove scientifiche si, ideologia no (possibilmente)